一年，他成为调查局的副局长，一九二四年，司法部长任命他为代理局长。一九二四年五月十日，在前任总统哈定去世，上任调查局长威廉.j.伯恩斯被卷入茶壶顶丑闻后，柯立芝总统任命胡佛为调查局的第六任局长。胡佛随即掌控整个调查局，而此时的调查局拥有六百五十名雇员，其中包括四百四十一名特别调查员。作为一个领导，胡佛以他的反复无常而出名；他频频解雇那些他看起来“像个白痴卡车司机”或者是“榆木脑袋”的人。他还常常把惹恼自己的特工派去执行那些让他们永无出头之日的任务，抑或是调换他们到新的据点，而那些地方往往成为特工们职业生涯的终点。梅尔文.珀维斯就是个很典型的例子；他凭借三十年代抓捕和粉碎帮派势力的行动成为局内能力最强的特工，为公众所熟知，但对此颇为妒忌的胡佛随即借调遣把他赶出了联邦调查局。

    三十年代初，在中西部地区大量出现的银行抢劫案困扰着当地执法部mén。这些抢案是由多个不同的犯罪团伙所为，凭借其火力优势和迅速的撤离而屡次逃避法律制裁。更令有关部mén懊恼和尴尬的是，由于那时的银行经常因债务纠纷将农民搞得家破人亡，因此对银行的抢劫行为常被认为是正义的。这种观念甚至发展到人们把许多这样的亡命之徒当作是民间英雄，常常成为报纸头条新闻，其中最突出的是约翰.迪林杰。政fǔ官员恳求华盛顿能够协助他们制止这种无法无天的行为。事实上，抢匪们经常驾驶偷来的汽车跨越州界，因此联邦调查局获得了追捕他们的授权。不过，事情并未按预想的方向发展，特别是与迪林杰团伙的jiāo锋中，联邦调查局方面屡屡失误。

    在一次对藏身于威斯康星州曼尼塔沃什水畔“小bō希米亚农舍”旅馆中的迪林杰团伙进行的清剿行动中，一名特工和一名无辜平民死亡（被特工误杀），另外还有两位卡车司机受伤。犯罪团伙成员则成功潜逃。胡佛意识到自己必须果断行动，于是出动全部力量去逮捕罪犯。胡佛特别将重点放在逮捕迪林杰上，因为他认为迪林杰无法无天的行为是直接针对他和他的部mén的羞辱。在一九三四年的七月底，芝加哥分部的行动负责人梅尔文.珀维斯得到了迪林杰行踪的线报，并最终成功在传奇剧院mén口将迪林杰击毙。

    由于几次广为人知的逮捕或shè杀不法分子及银行抢匪的事迹，包括约翰.迪林杰，埃尔文.卡皮斯和“机枪手”凯利，调查局的权责开始扩大并于一九三五年更名为联邦调查局。一九三九年，联邦调查局在国内情报领域独占鳌头。胡佛进行了一些改革，例如扩充及合并鉴识部的指纹档案，建成了有史以来最大的指纹库。

    胡佛还在扩大联邦调查局的人员招募工作方面提供了很大的帮助。他还于一九三二年协助创建了联邦调查局实验室，用来检验探员找到的现场证据。

    胡佛很担忧颠覆者，在他的领导下，联邦调查局秘密调查了数万疑似颠覆者和jī进人士。胡佛经常会夸大这些所谓“颠覆者”的威胁，还曾多次不惜越权消除这些威胁。

    联邦调查局的确在针对颠覆者和间谍方面取得了一些成功。但是，第二次世界大战时的奎瑞案却是一个失败的例子。一九四二年，德国潜艇u－boat装载两个纳粹特工小组共八人分别在佛罗里达州和长岛秘密登陆，意图在美国国内进行破坏活动。直到其中的一人联系了联邦调查局并坦白了一切后，这些人才被逮捕。尽管如此，总统杜鲁mén在回忆录中这样写道：“这个国家有理由对我们的安全机构感到骄傲并对它们充满信心。他们使得我们可以在二战中近乎避免暴*和间谍的干扰。”

    胡佛对于颠覆行为的担心还有另一个例子，这就是薇诺娜计划。联邦调查局继承了战前和英国的一个合作项目，对苏联间谍在英国和美国的活动进行监听。胡佛截取了这份美国最高秘密情报，将它放在自己办公室的保险箱里，却没有告诉在任的杜鲁mén总统，总检察长道格拉斯.麦克格雷斯，国务卿迪安.艾奇逊或是马歇尔将军。直到一九五二年，他才告知中央情报局（cia)有关薇诺娜计划的信息。

    根据二零零七年解密的文件，胡佛列出了一份包含12000位被怀疑对国家不忠者的名单。为了阻止他们的不忠行为，胡佛冻结了他们的人身保护令。胡佛在朝鲜战争爆发时向杜鲁mén提jiāo了他的计划，但没有证据显示杜鲁mén批准了该计划。

    一九五六年，胡佛因美国最高法院限制司法部起诉政见不同者，尤其是**者的判决感到愈发沮丧。也正是此时，他打着“反谍计划”的幌子，组建了一个“肮脏”的秘密项目。直到一九七一年被曝光，这个秘密项目始终在运作，胡佛和联邦调查局也因此遭到了尖刻的批评。反谍计划最早被用来瓦解美国**，后来又被用来对付诸如黑豹党、马丁.路德.金组建的南方基督教领袖会议，三k党，新纳粹主义者组织美国纳粹党以及其他团体。它的破坏手段包括渗透，盗窃，非法窃听，伪造文件和散布针对目标组织主要成员的谣言。一些作家还指控联邦调查局在反谍计划中运用的手段还包括煽动

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